平田昭吾于昭和14年出生在旧满洲（现沈阳）。中日战争结束后，平田昭吾搬到母亲的故乡，会津若松市，并在那里度过了他的少年时代。平田昭吾上小学时，邻居家的姐姐借给他几本手冢治虫的漫画书，有《大都会》、《遗失的地球》和《新宝岛》。这几本书使他受到了极大地震撼。在那之前，他就沉迷于冒险动作片《拯救地球》之中。从那之后，他就开始搜集手冢治虫的相关事迹来阅读。那一时期，在平田昭吾的家乡还有一位手冢治虫的崇拜者，名叫笹川博史。两人于昭和31年相识，并一起创立了会津漫画研究会。那一年，笹川博史应手冢治虫的邀请，做了手冢治虫的助手。听说这件事后，当时上高中3年级的平田昭吾利用暑假，拿着自己的作品来到东京拜访手冢治虫，并请求做他的助手。手冢治虫看看平田的作品，又看看平田，说：“明年春天，你毕业后就来做我的助手吧。”平田昭吾就像飘上了云端一样兴奋。

昭和33年，平田昭吾从会津工业高校机械系毕业后来到东京，加入例如手冢治虫的团队，并参与了《森林大帝》与《铁臂阿童木》的制作，并和前辈笹川博史等人一起当手冢治虫的助手。除了动画的绘制，他还负责手冢治虫先生的日常起居及饮食。

平田昭吾和古谷三敏的工作是在指定的色块处上色、处理手冢治虫所画的草图。完成上色和描画背景后，用铅笔描画背景的细节部分。

由于没有充足的时间休息，手冢治虫提出“十分钟小睡方案”。他每次只伏案小睡10分钟，就立刻起来再次投入工作。其他人也都仿照手冢治虫的做法，争分夺秒地工作。昭和34年，有很多助手都退出了团队，留下来的只有平田昭吾、月冈贞夫和古谷三敏。同年8月，《周日少年》连载了漫画《0男子》，平田昭吾负责80%的背景原画绘制工作。那时平田昭吾每天的睡眠时间只有一个小时，而且为《0男子》地下帝国中的交通工具的燃料提出了新的设想——磁力。

昭和34年的时候，手冢治虫的工作室里只有电风扇，为了防止原稿被风吹乱，所以工作室里不允许使用电风扇，大家每天都是大汗淋漓。而且由于工作安排得很紧，每天只能睡一个小时，根本没有时间洗澡，所以身上汗味浓重。

昭和34年，手冢治虫开始致力于研究田螺精子的研究。手冢治虫将电子显微镜的成像画成草图，由平田昭吾负责将草图画成详图，并用水彩上色。平田昭吾曾自豪地说：“我的运气很好，因为我有机会为一位伟人的研究作出贡献。”

昭和37年，手冢治虫的动画制作部更名为“虫动画制作股份有限公司”，并开始制作一部时长40分钟左右的动画片《某个街角的传说》。

后来，在手冢治虫的引荐下，平田昭吾又拜师到政冈宪三先生门下，学习动画的制作技术。日后，又在手冢治虫的引荐下，来到了日活研究室，开始从事写实电影摄影技术的开发和研究工作。

昭和39年，井上智脱离手冢治虫的团队开始独立，并和平田昭吾共同创立了“智团队”。此后，平田昭吾在秋田书店争取到了《魔神坛斗士》漫画版的制作权。《魔神坛斗士》出版后，在漫画杂志《冒险王》中，受欢迎度位居榜首。

昭和40年，“智团队”和手冢治虫的团队合作，完成《小金刚大使》的制作。该作品推出之后大受好评。这次手冢治虫邀请原来制作团队的全体工作人员加入手冢股份有限公司。大家均表示愿意回归团队，并一起加入了手冢股份有限公司。

在众人回归手冢股份有限公司之后，由平田昭吾负责企划制作的《假面骑士》开始在《少年周日》上连载，并在日本电视台播放。

昭和46年，由于外界传言手冢团队经营不善，导致手冢的公司面临重大危机。为了支付日常开销，手冢治虫的工作量猛增到每月绘制原画600张，即每天绘制原画20张。为了争取版面的增加，平田昭吾奔波于各个出版社。庆幸的是，就在那时，集英社的月刊 《少年jump》正在改版。集英社的长野先生和阿部先生同意每一期分配给手冢治虫100页以上的版面。再加上《冠军》、《王者》、《少年周日》等的连载，可以维持每个月600页的出版量。从那时开始，平田昭吾又开始了地狱般的生活。由于工作量大，时间紧迫，平田昭吾每个月只能回家一次。可以说，当时的工作比他刚刚加入手冢团队时还要紧张。手冢治虫和平田昭吾每天的睡眠时间只有一个小时，每顿饭只有30分钟，如厕也只有30分钟时间（手冢治虫经常利用如厕时间来构思动画）。众人连乘车前往播放现场的途中都争分夺秒地创作原稿。

《佛陀》是大河连载动画中篇幅最长的作品，也是平田协助手冢治虫完成的最后一部作品。

平田昭吾体会到《火鸟》的主人公并不是火鸟，而是作者手冢治虫关于转世轮回的哲学，并确信《火鸟》的故事情节也是手冢治虫的日记。而手冢治虫也肯定了这一点。

有一天，潮出版社《希望之友》的编辑竹尾先生到访，希望手冢团队能为《希望之友》提供《火鸟》的连载作品。经商议，最后手冢团队决定以《佛陀》代替《火鸟》在《希望之友》上刊登。

不久，平田昭吾就辞去了手冢治虫经纪人的工作，开始独自拼搏。在那之后的数十年间，平田昭吾还是默默地为《佛陀》的连载提供帮助。

1987年，平田昭吾开始编辑《世界名著动画集》。该书出版后，深受广大读者欢迎。

平田昭吾的名作动画集包括ポプラ出版社出版的《安徒生童话故事连环画》、《赛顿动画连环画》、《世界名著动画连环画》、《幻想动画》、《世界著名幻想童话》等，共150卷；永冈书店出版的作品100卷；ブティック公司出版的《好孩子和妈妈的动画连环画》等80卷，总计330卷。

到2005年为止，平田昭吾的作品已遍布世界二十多个国家，出版量总计三亿多本。

2009年，平田昭吾加盟阿尼迈动漫文化有限公司，担任阿尼迈动漫文化有限公司首席设计师，并将平生创作全部授权给阿尼迈动漫文化有限公司。